Los criptozoólogos de la agencia Monarch se enfrentan a un grupo de enormes monstruos: Godzilla, Mothra, Rodan y el enemigo de la humanidad, King Ghidorah. Estas ancianas criaturas harán todo lo posible por sobrevivir, poniendo en riesgo la existencia del ser humano en el planeta.
Una misteriosa isla ha sido colonizada por una extraña organización terrorista de tintes comunistas llamada Red Bamboo, que ha esclavizado a la población indígena y que se dedica a la fabricación de bombas atómicas. En esta isla vive la langosta gigante Ebirah, que se encarga de devorar a todos aquellos que intentan escapar del lugar, hasta que un rayo despierta a Godzilla, dormido casualmente en el interior de una gruta de la isla.
En una playa de Japón, unos pescadores descubren un huevo gigantesco. El huevo es vendido a Yamamura, un corrupto hombre de negocios que pretende incubarlo para convertir a la criatura contenida en él en la principal atracción de un parque temático de próxima inauguración. Yamamura no toma en serio a las dos diminutas gemelas protectoras de Mothra, las Aelinas, que lideran una iniciativa popular para que el huevo sea devuelto a su madre, que solo accederá a enfrentarse con Godzilla cuando este amenace la integridad de su criatura.
Un par de gemelas de aspecto diminuto, habitantes de la isla de Beru, custodian celosamente a su deidad "Mothra". Desgraciadamente, son raptadas y trasladadas a Tokio por un expedicionario sin escrúpulos para ser explotadas artísticamente. Las gemelas utilizarán sus poderes místicos para revivir al gusano gigante a través de la telepatía. Éste a su vez se dirigirá a Tokio, con el firme propósito de recuperar a sus guardianas, ya convertido en polilla gigante y arrasándolo todo a su paso.
En 1999, la UNSC (United Nations Scientific Council) ha reunido a todos los grandes monstruos en una zona de la isla de Ogasawara denominada Monsterland, con el objetivo de estudiarlos a fondo, controlándolos mediante un complejo campo electromagnético. Entre los monstruos kaijus se encuentran nada menos que: Godzilla, Mothra, Ghidorah, Rodan, Baragon, Varan, Kumonga, Manda, Minilla, Gorosaurus y Anguirus. Sin embargo los Kilaaks, una raza extraterrestre, pretende esclavizar la Tierra y boicotea los sistemas de comunicación de la isla y controla mentalmente a los monstruos, que se lanzan a una frenética carrera de destrucción por todo el mundo.
Una empresa maderera y minera que trabaja en el norte de Japón quebranta un conjunto de sellos mágicos enterrados bajo la tierra causando la liberación de Death Ghidora, un enorme monstruo de tres cabezas que había exterminado previamente toda la vida en Marte y que causó la extinción de los dinosaurios en la Tierra. Cuando Death Ghidora comienza a absorber la energía vital del medio ambiente, lo único que puede salvar al planeta de la destrucción es Mothra, el insecto volador gigante
Tres niños se unen a las sacerdotisas de Mothra en un viaje para encontrar el tesoro perdido de Nilai Kinai, una antigua civilización desaparecida bajo el mar, con la esperanza de detener la destrucción del medio ambiente. De la contaminación ha surgido el malvado monstruo Dagahra, una criatura aparentemente demasiado poderosa incluso para Mothra. Como resultado, el destino del medio ambiente está en manos del tesoro perdido
Un meteorito hace aparecer al dragón de tres cabezas Rey Ghidorah en la Tierra, después de que las sacerdotisas de Mothra predijeron que el Rey del Terror regresaría. Se decía que el monstruo era el responsable de la desaparición de los dinosaurios, y ahora, es una amenaza para todos los hijos de la Tierra. Como Mothra no es rival para el dragón, es enviado al pasado a la época de los dinosaurios para luchar contra un joven, y menos poderoso, Rey Ghidorah.
