Die Nacht des Jägers spielt in der amerikanischen Great Depression der 1930er-Jahre und erzählt vom psychopathischen „Wanderprediger“ Harry Powell. Als er von einem zum Tode verurteilten Zellengenossen erfährt, dass dieser bei einem Raub 10.000 US-Dollar erbeutet und das gestohlene Geld bei seiner Familie versteckt hat, macht er sich an die Witwe und deren Kinder heran, um an das Geld zu gelangen.
Charlie Oackley ist ein Witwenmörder, der mehrere wohlhabende Damen der Gesellschaft auf dem Gewissen hat. Um sich vor der Polizei zu verstecken, reist er zu seiner Schwester Emma, die mit ihrem Mann Joseph Newton und ihrer Tochter Charlie in Kalifornien lebt. Ein Detektiv ist ihm bereits auf den Fersen und trifft ebenfalls im Haus der Newtons ein. Doch bevor er die Wahrheit aufdecken kann, stirbt der Verdächtige bei einem Unfall. Nur die kleine Charlie scheint ihm auf die Schliche gekommen zu sein.
Ende des 19. Jahrhunderts findet die kleine Paula Alquist ihre Tante Alice ermordet in ihrem Haus. Die Juwelen der Sängerin bleiben seitdem verschollen und der Mörder wird nie gefasst. Als Paula nach einem ausländischen Internatsaufenthalt zehn Jahre später an ihrer Gesangskarriere bastelt und sich in den Musiklehrer Gregory Anton verliebt, heiratet sie ihn schon wenige Zeit später. Die junge Künstlerin, welche die schrecklichen Ereignisse vergangener Tage mittlerweile vergessen hat, verbringt daraufhin die Flitterwochen mit ihrem Mann in eben jenem Haus in England, in dem ihre Tante umgebracht wurde. Anfangs scheint das Glück perfekt, doch im Laufe der Zeit geschehen merkwürdige und mysteriöse Dinge im Haus und Paula beginnt, an ihrem Verstand zu zweifeln …
Johnny Aysgarth ist ein attraktiver Spieler und Playboy, der sich unter anderem dadurch über Wasser hält, dass er ständig seine Freunde anpumpt. Beim Versuch, mit einem Dritte-Klasse-Ticket in der ersten Zugklasse zu reisen, lernt er die schüchterne Lina McLaidlaw kennen, eine zukünftige Millionenerbin. Sie verliebt sich in ihn und heiratet ihn schließlich gegen den Willen ihrer Eltern. Während der Hochzeitsreise entdeckt Lina Aysgarths wahren Charakter und hat einen bösen Verdacht, als Johnnys Freund und Geschäftspartner Beaky auf mysteriöse Weise ermordet wird.
Eine junge Braut zieht auf das imposante Familienanwesen ihres Mannes an der englischen Küste. Doch der Schatten seiner verstorbenen Frau Rebecca lauert überall.
