Heltene i det cryptozoologiske agentur Monarch står over for historiens største monstre, hvor Godzilla konfronterer giganterne Mothra, Rodan og den trehovedede King Ghidora. Menneskehedens eksistens står på spil, når vi genser de forhistoriske superarter, som alle troede, var myter.
Tusind dage er gået, siden Godzilla forsvandt i dybet. Tokyos indbyggere frygter stadig monstrets tilbagevenden, men i stedet kommer der andre uventede gæster fra fremtiden. Videnskabsmænd ankommer i en tidsmaskine med en foruroligende desked: Om 200 år vil Godzilla vende tilbage, og denne gang vil det lykkes for ham at tilintetgøre verden! Nøglen til redning kan endnu længere tilbage i tiden, nemlig dengang da monstret blev skabt. Kan man slette Godzilla fra fremtiden, truer han ikke fremtiden længere. Men i stedet rammes verden af en anden frygtelig fare: Det trehovedede uhyre King Ghidorah!
